Lớp tàu ngầm Virginia ban đầu được phát triển dưới cái tên Centurion, sau đó được đổi tên thành New SSN (NSSN).[16][17] Những nghiên cứu về tàu ngầm Centurion đã được khởi đầu vào tháng 2 năm 1991.[18] Tàu ngầm lớp Virginia là lớp tàu ngầm đầu tiên của Hải quân Mỹ được phát triển với sự hỗ trợ của máy tính sử dụng mô hình 3D là phần mềm CATIA, bao gồm computer-aided engineering (CAE), computer-aided design (CAD), computer-aided manufacturing (CAM), và product lifecycle (PLM). Do đó các vấn đề về bảo trì tàu ngầm của Hải quân Mỹ đã không còn là trở ngại với công ty chế tạo tàu ngầm Electric Boat.[19][20][21]

Đến năm 2007, đã có xấp xỉ 35 triệu giờ công dành ra để thiết kế tàu ngầm lớp Virginia.[22] Việc chế tạo mỗi chiếc tàu ngầm cần khoảng chín triệu giờ công lao động,[21][23][24] và hơn 4.000 nhà cung cấp phụ trợ.[25] Mỗi chiếc tàu ngầm thuộc lớp Virginia sẽ có 14-15 lần triển khai trong vòng đời kéo dài 33 năm.[26]

Tàu ngầm lớp Virginia được phát triển với mức giá thành rẻ hơn so với các tàu ngầm lớp Seawolf (1,8 tỉ đô la so với 2,8 tỉ đô la). Lớp tàu ngầm Seawolf đã bị ngừng sản xuất sau khi chỉ mới hoàn thành 3 chiếc. Để giảm giá thành, tàu ngầm lớp Virginia sử dụng các thành phần "commercial off-the-shelf" (COTS), đặc biệt là trong hệ thống máy tính và thông tin. Việc cải tiến công nghệ đóng tàu cũng làm giảm giá thành của tàu ngầm xuống dưới 1,8 tỉ đô la (tính theo thời giá năm 2009).[27]

Năm 2001, Newport News Shipbuilding và công ty đóng tàu General Dynamics Electric Boat đã chế tạo một phiên bản của tàu ngầm Virginia với kích thước bằng 1 phần 4 gọi là Large Scale Vehicle II (LSV II) Cutthroat. Phương tiện này được sử dụng với vai trò là nền tảng để thử nghiệm các công nghệ mới.[28][29]

Tàu ngầm lớp Virgina được thiết kế và bảo trì bởi GD Electric Boat và Newport News Shipbuilding, hai công ty đóng tàu duy nhất của Mỹ có khả năng chế tạo tàu ngầm chạy bằng năng lượng hạt nhân.[30] Theo như thoả thuận giữa hai công ty, nhà máy đóng tàu Newport News sẽ chế tạo đuôi tàu, không gian sống của thuỷ thủ và cho thiết bị máy móc, khoang ngư lôi, hệ thống lái và mũi tàu ngầm, trong khi Electric Boat đảm nhận động cơ tàu ngầm và phòng điều khiển. Các nhà máy sẽ luân phiên đảm nhận công việc đối với động cơ lò phản ứng hạt nhân cũng như chạy thử nghiệm và bàn giao.

Tháng 12 năm 2008, Hải quân Mỹ đã ký hợp đồng trị giá 14 tỉ đô la với General Dynamics và Northrop Grumman để cung cấp tám tàu ngầm. Theo như điều khoản của hợp đồng, Hải quân Mỹ sẽ nhận được một tàu ngầm mỗi năm tài chính 2009, 2010 và hai tàu ngầm mỗi năm tài chính 2011, 2012, và 2013.[31] Hợp đồng này cũng có thêm điều khoản để nâng số lượng hạm đội tàu ngầm Virginia của Hải quân Mỹ lên 18 chiếc. Tháng 12 năm 2010, Quốc hội Mỹ thông qua khoản kinh phí tăng số lượng tàu ngầm sản xuất mỗi năm lên hai chiếc.[32]